美国队长二战时的恋人佩姬·卡特，战后就位于美国战略科学军团工作。她仍旧时不时的沉浸在队长离去的痛苦中。她与一位名叫科琳的姑娘同住在一间狭小的房间内，却隐瞒了自己的特工身份，对外声称自己在纽约贝尔电话公司工作。
佩姬.卡特虽身为战略军团的顶尖特工，却处在一个尴尬的位置中，频频担任茶点秘书，每次任务中被分派的职位也仅仅是接电话，长期得不到重用。百万富翁发明家兼花花公子的霍华德.斯塔克被控向敌方贩卖武器，他的部分武器出现在了黑市与敌方国家的军械库中。
战略科学军团局长杜里表示要将霍华德.斯塔克绳之以法，卡特却认为她相信霍华德斯塔克不会叛国，更不会主动向敌方贩卖武器，众人对她的言论嗤之以鼻，并开她的玩笑，对此苏萨特工为她打抱不平，苏萨特工在战争时失去了一条腿，不得不依靠一只拐杖行动。卡特表示她理解那些愣头青的行为，他不必为自己出头。餐厅内，卡特向熟识的好友——服务员安吉.马蒂内利谈论了自己心中的不快，被安吉安慰“早晚我们都会出头，即便需要等待。”
随即她收到了一则餐巾上的留言，一位不明人士约她在巷子中见面。她如约而至，却见到了失踪已久的斯塔克，以及他的管家——埃德温·贾维斯。在车上，斯塔克表示自己的叛国罪完全是被人诬告，他家中放置武器发明的保险库失窃，里面的武器被洗劫一空。
卡特特工第一季海报
他希望佩姬.卡特能够帮他洗刷自己的罪名，并在内部为他接应。卡特虑于自己这么做一旦被人发现也会被扣上叛国的罪名，最终还是同意了斯塔克的请求，斯塔克留下他的管家贾维斯做为他的搭档，贾维斯显然是一个顾家型的好男人，像卡特一样，对于这种隐秘任务隐瞒着其他人，包括他的妻子。
斯塔克所制造的武器中有一样叫做硝化物分子式，有人将它制成了一种容易爆炸的危险武器，在一个名叫雷蒙德的人手上，而为他提供分子式的人是一个名叫班尼斯的怪人，他手上拥有众多从斯塔克地下室窃出的武器。卡特趁着端咖啡的机会旁听了局长等人的会议，得知了这次任务的时间以及地点，在马提尼克俱乐部，并且了解了雷蒙德偏爱金发美丽女人。
卡特乔装潜入其中，一番努力后成功拿到了保险箱中的硝化物武器，在贾维斯的建议下，她回到家中用碳酸氢钠与乙酸盐溶液破坏了武器的不稳定状态，解除了目前的危机，但敌人却尾随卡特来到家中，并杀死了她的室友科琳。卡特在解决敌人后，面对科琳的尸体失声痛哭。在餐厅中卡特与贾维斯交谈，她认为自己总是会失去与自己亲近的人，并表示很高兴斯塔克能够来找她，她不明白为什么没人愿意发现她的价值并给她一个机会。
卡特到档案室寻找维塔射线校准器，却在重生计划中看到了美国队长在转变前的照片，不禁陷入了回忆中，直到苏萨出现打破了局面。卡特找到了塔射线校准器敌人利用无人打字机与上级进行联系，表示因为战略科学团卡特特工的介入导致分子武器取回计划失败，并请求对卡特予以歼灭。
卡特与贾维斯来到了罗克森炼油厂，卡特持着维塔射线校准器潜入其中，最终找到了大批分子硝化物武器，并从班尼斯口中得知了“利维坦”这个词。班尼斯启动了硝化物武器，卡特与贾维斯拼死逃过了炼油厂的大爆炸，整个罗克森炼油厂则被夷为平地，挤压成了一车碎片。
在战略科学军团中，汤普森在摄影师的照片中找到了当晚乔装打扮的卡特的踪迹。远远的街道尽头，贾维斯与斯塔克进行着秘密通话。
他看着从餐厅中走出的卡特的身影，他对斯塔克说选择卡特小姐是个正确的选择，并表示卡特并不会对这一切生疑。原来一切事情，并不是似表面上这般简单。
卡特特工第一季第2集剧情介绍卡特在餐厅中听到了关于美国队长的广播节目，其中矫揉做作的台词和声音让她难以忍受。由于同租的科琳死去，卡特需要找新的住处，安吉为她提供了一个参考公寓，卡特顺利通过公寓主人的面试，入住进了这间繁文缛节规矩颇多的公寓。
贾维斯希望卡特留在斯塔克的房子中，并说这是斯塔克先生的要求，二人谈论起之前那两个喉咙部有伤口的怪人，以及他们所说的利维坦。卡特要独自找到那辆载满分子硝化物的卡车，贾维斯表示要跟她一起行动，却未征得卡特的同意。利维坦的同伴四处追踪偷走斯塔克武器的小偷班尼斯，并将他们一个个灭口。
战略科学军团认为罗森炼油厂的爆炸与斯塔克有密不可分的联系。卡特扮作一个卫生署检验员，潜入乳酪品厂寻找卡车的踪迹。杜里局长要求卡特前往罗克森公司，与他们一起检查公司的每一个员工身上是否残留维塔射线辐射物的痕迹，他们找到那日与班尼斯在一起的工人范.厄特。
汤普森的一番严刑拷打使得他招认出了班尼斯。卡特找到了那辆载满武器的卡车，并抓住了班尼斯，随后贾维斯也赶到了这里。班尼斯交代利维坦只是想要得到斯塔克的一样武器，并要求得到保护。
但在返回的途中他们遭遇了袭击，班尼斯死掉，临死前他在地面画出一个类似心的标志形状。贾维斯回到住宅为卡特处理身上的伤口，并责备她不该总是习惯性的远离自己想要保护的那个世界，她需要工作中的帮助，包括像这样为她处理伤口的人。
贾维斯认为没有任何男人和女人能够做到凭一己之力担负整个世界的责任，卡特则说道：“史蒂夫就能做到。”美国队长曾经依赖着卡特，卡特是他勇气的源头，道德的衡量标尺，是他的支柱。
战略科学军团虽然拿到了卡特在马提尼克俱乐部的照片，但庆幸的是，拍到的皆为背影。他们在罗森炼油厂爆炸后剩余的一堆碎片中，找到了那日贾维斯所驾驶车辆的车牌。
卡特特工第一季第3集剧情介绍卡特私自与贾维斯合作调查霍华德秘密武器被盗案子，也解释了贾维斯为何对霍华德如此忠心。
卡特特工第一季第4集剧情介绍背着“叛国”罪名的霍华德.斯达克偷潜回到美国，但他能否为自己洗刷“叛国”罪名呢?
卡特特工第一季第5集剧情介绍佩吉因霍华德与贾维斯合伙利用她的事耿耿于怀。
与此同时，战略科学军团缴获的打字机自动传送信息，但加密的内容无人能破解。
卡特特工第一季第6集剧情介绍1944年，利维坦组织胁迫大批各领域顶尖人才加入，包括被卡特特工解救的伊夫钦科医生(Dr.lvchenko)。
回国后，卡特希望伊夫钦科透露关于小女孩杀手的情报，但伊夫钦科却一无所知。
卡特特工第一季第7集剧情介绍伊夫钦科医生回忆了1943年在俄国战场上利用催眠帮助一位截肢的病人消除痛苦。画面转回现在，另一方面，卡特的身份彻底被曝光，面临被战略科学军团的昔日工作伙伴审讯的局面。科学军团在给予她多重的拷问和胁迫后却未能从卡特口中得到想要的答案，并将库兹明斯基之死归咎于她身上，认为卡特是被斯塔克的谎言迷惑从而搅乱了大脑。
却反被卡特反驳：“你们都像孩子一样只会做拙劣的调查。”并提醒他们该去寻找住在自己隔壁的那名训练有素的特工多蒂.安德伍德。汤普森念于昔日卡特对他的帮助，希望她能够招认出斯塔克便作罢，以便保住自己。愤怒的卡特面对他们的一系列胁迫，毫不妥协。
贾维斯为了救出卡特，伪造了斯塔克的签字供认书，并欺骗战略科学军团众人斯塔克已经坦白了一切，但局长杜里却表示在斯塔克被抓来之前他与卡特都要被扣押在这里。卡特得知贾维斯拙劣的计策后大感意外，表示他的谎言一旦被揭穿，他们二人就面临着被绞死然后人间蒸发的后果。杜里局长听了伊夫钦科医生的话后，想要缓和与自己家庭的关系，于是打电话给妻子约定了一起吃晚饭。
被关在房间内的卡特偶然看见了局长室内的伊夫钦科医生在用摩尔斯电码与对面楼上的多蒂秘密通信，密信中的内容是：“准备进行撤离，90分钟后利维坦将要到来。”于是卡特改变了主意，主动找到局长并坦白了一切，包括自己秘密调查的原因，以及打匿名电话通知苏萨之前码头的那批武器。
为了让他们相信自己，她甚至忍痛将美国队长史蒂文.罗杰斯的血交给了他们，苏萨表示相信卡特，杜里局长仍对卡特抱着怀疑，但他决定相信苏萨的直觉，并派遣苏萨与汤普森等人到对街的大楼上搜索与伊夫钦科医生秘密通信的可疑人物，自己则留下看管伊夫钦科医生。伊夫钦科医生利用催眠控制了杜里局长，在他的帮助下拿到了致命武器17号物品，并将一件即将爆炸的盔甲交给他，他在催眠的状态下穿在了身上。
随后众人唤醒了处在催眠中的杜里局长，杜里局长最终在盔甲爆炸之前跳出了窗外，临终前他抱歉的挂念着妻子，并要卡特承诺抓住那个凶手。随后战略科学军团的众人惊骇的发现，实验室中的17号物品失去了踪影。
多蒂.安德伍德以婴儿车为掩护，将伊夫钦科医生从战略科学军团带出的17号致命武器放在了一间正在上映电影的放映厅内，并从外面锁死了门。不久后，影院内的人们受到生化武器的影响，莫名的开始失去理智自相残杀。不久后，后到的三位观众打开门，目睹了遍地横尸的场面，不由得尖叫起来。
卡特特工第一季第8集剧情介绍(大结局)卡特一行人前去影院调查死亡事件，在检查死者身上的伤势后，他们认同了观众死因为自相残杀的结果。苏萨在调查现场时偶然间发现了盛放生化武器的气罐，并不小心触动吸入了毒气，随即性情大变险些将汤普森特工掐死。
伊夫钦科医生拿走的生化武器数量足以毁灭半个城市，对此S.S.R召开会议讨论伊夫钦科医生偷走武器的目的，霍华德.斯塔克却意外的出现在了众人面前，面对S.S.R特工们不友好的枪口对着自己，他带来了菲诺战争的真相。他说出这种致死的生化武器原本是想要作为来提升军队战斗力的物品，却因为研究失败而变成了一种毒物，并被非法用于菲诺战争中。
霍华德认为伊夫钦科医生是想惩罚自己，表示愿意当诱饵引出他们。卡特反对他这种与送死无疑的行为，霍华德却认为自己应当补救这一切。多蒂与伊夫钦科医生来到机场，却在广播中听到霍华德回归的消息，伊夫钦科医生当即决定调头，回去寻找霍华德。在为霍华德进行平反的现场，S.S.R的成员们密切注视着四周敌人隐藏的踪迹，随即一阵枪声使现场大乱，贾维斯趁乱将霍华德送入出租车内，却惊恐的意识到中了敌人的圈套。
卡特与汤普森得出结论：他们想要用生化武器袭击时代广场。被伊夫钦科医生催眠的司机将霍华德送到了他们手上，原来多蒂曾在六个月前作为霍华德的爱慕者被邀请访问过霍华德的另一个私人保险库。伊夫钦科医生曾是菲诺战争的受害者，毒气弥漫的时候他通过防毒面具侥幸不死，但他的同伴们却全部死于非命，对此他将责任归咎于霍华德，并催眠了他，使他想起生命中最为后悔的时刻和地点。
被催眠中的霍华德仿佛来到了曾经美国队长坠落的冰川之地，凛冽的寒风呼啸掠过裂出一道道纵横痕道的大地，漫天飘洒的白雪中，一个人兴奋的前来告诉他：“先生，我们找到了美国队长。”随即，霍华德听到了卡特的声音响起，他不敢相信的问卡特这是否是真的。他看到身着深色长衣的佩姬将美国队长的盾牌递到他面前，并说：“带他回家吧。”
霍华德在被催眠的状态中启动了载满毒气的飞机，贾维斯决定驾驶飞机在海面击落霍华德。卡特找到了伊夫钦科医生与多蒂，并与之展开了一番打斗，打斗中多蒂从窗户掉下去，伊夫钦科医生离开。卡特通过无线电试图将霍华德唤醒，霍华德却认为自己此时是在冰川下，他即将找到美国队长，并会将队长带回家。伊夫钦科医生袭击了汤普森，却被苏萨发现。伊夫钦科医生试图通过催眠使苏萨杀掉汤普森，却因为苏萨事先带了耳塞而逃过一劫。
另一边的卡特仍旧在极力劝说霍华德，他告诉霍华德队长在一年前已经死去，霍华德认为队长是他带给这个世界唯一的福祉。卡特则说她明白他们彼此都对美国队长有着不同寻常的感情，所以她不能失去这世界上唯一愿意相信她的人，他们得放下他，共同向前看。
卡特从无线电台前离开，发现掉下窗的多蒂已经逃走，伊夫钦科医生则被抓获。重回S.S.R的卡特受到了同事们的一致欢迎。美国参议员特意前来表彰汤普森特工拯救了一场大灾难，苏萨对此表示不服气，他认为这个殊荣该落在卡特身上，卡特却认为她不需要什么嘉奖，她很清楚自身的价值。卡特与好友安吉免费入住了霍华德的一处房子。
贾维斯将美国队长的血交给了她，她行至布鲁克林大桥，亲手将美国队长的血液样本倒入桥下。“再见了，亲爱的。”说出这句话时，卡特已泪流满面。
被关押至狱中的伊夫钦科医生意外的遇到了同样被监禁的佐拉博士，在此，两个不安于现状的思想初次碰撞，他们将在一股渗透入世界弯隅狭缝的邪恶浪潮中共同重生，见证着这股浪潮席卷世界。(大结局)
